Когда в 1622 году персидский шах Аббас покорил Грузию, многие христианские святыни были похищены, отвезены в Персию и проданы находившимся в то время в этой стране русским купцам. Так Грузинская икона Божией Матери, украшенная серебром и золотом, попала к некоему купцу Стефану, который хранил ее с глубоким почитанием и благоговением. В это же время в Ярославле купец Георгий Лыткин, по торговым делам которого Стефан был в Персии, получил во сне откровение о святыне, приобретенной Стефаном, и повеление отослать ее в Черногорский монастырь Архангельской епархии, основанный в 1603 году. Когда в 1629 году Стефан возвратился на Родину и показал икону Георгию Лыткину, тот вспомнил о своем видении и отправился в Двинские пределы в Черногорскую обитель (названа она так потому, что была построена на гористом и мрачном месте, издавна именовавшемся Черной горой; впоследствии обитель была переименована в Красногорскую). Там икона и прославилась чудотворениями. В 1654 году во время моровой язвы икона была принесена в Москву, и молившиеся перед ней избегали смертоносной язвы.

Ныне икона пребывает в храме Живоначальной Троицы в Никитниках г. Москвы. Множество списков с Грузинской иконы Божией Матери, хранящиеся и хранившиеся ранее во многих храмах Москвы, храме святителя Мартина Исповедника (Вознесения Господня) в Алексеевской новой слободе, Раифской Богородичной общежительной пустыни Казанской епархии, разрушенном в 1935 году храме в честь Грузинской иконы Пресвятой Богородицы в Санкт-Петербурге (при подворье Красногорского Богородицкого мужского монастыря Архангельской епархии), свидетельствуют о ее глубоком почитании.

В 1658 году по благословению Патриарха Никона было установлено ежегодное празднование Грузинской иконе Божией Матери. Служба была составлена в 1698 году смотрителем Московской типографии Феодором Поликарповым.

Богородицу часто называют Заступницей всего рода христианского, а еще — Путеводительницей. Это два из пяти основных типов изображения Богоматери на иконах. Именно к типу Путеводительницы, Одигитрии (греч. Οδηγήτρια — Указующая Путь) относится Грузинская икона Божией Матери. В этой иконографии как нельзя лучше отражается суть Богородицы. Как на браке в Кане Галилейской Пресвятая Богородица говорит всем: что скажет Он вам, то сделайте (Ин.2:5) — в этом всё Ее служение, — так и на Грузинской иконе Она предстает Путеводительницей к Богу и вечному спасению. Держит у сердца, на левой руке младенца Иисуса, а правой рукой указывает на Него. Богомладенец держит в левой руке свиток, а правой благословляет. Голова Божией Матери склоняется к Сыну. Всем Своим видом Дева Мария показывает образ жизни христианина: держать в сердце Бога, всеми помышлениями стремиться к Нему и творить заповеди Божии.